Mellem 1336 og 1573 regerede Ashikaga Shogunate Japan. Det var imidlertid ikke en stærk central styringsstyrke, og faktisk var Ashikaga Bakufu bevidst om fremkomsten af magtfulde Daimyo overalt i landet. Disse regionale herrer regerede over deres domæner med meget lidt indblanding eller indflydelse fra shogun i Kyoto.
Begyndelsen af Ashikaga-reglen
Det første århundrede med Ashikaga-reglen er kendetegnet ved en blomstring af kultur og kunst, herunder Noh-drama, samt populariseringen af Zen-buddhismen. I den senere Ashikaga-periode var Japan faldet ned i kaoset i Sengoku periode, hvor forskellige daimyo kæmpede hinanden for territorium og magt i en århundrede lang borgerkrig.
Rødderne til Ashikaga-magten går tilbage allerede før Kamakura periode (1185 - 1334), der gik forud for Ashikaga-shogunatet. I løbet af Kamakura-tiden blev Japan styret af en gren af den gamle Taira-klan, der mistede Genpei-krigen (1180 - 1185) til Minamoto-klanen, men lykkedes alligevel at gribe magten. Ashikaga var på sin side en gren af Minamoto-klanen. I 1336 væltede Ashikaga Takauji Kamakura-shogunatet, hvilket faktisk besejrede Taira endnu en gang og vendte Minamoto tilbage til magten.
Ashikaga fik sin chance stort set takket være Kublai Khan, den mongolske kejser, der grundlagde Yuan-dynastiet i Kina. Kublai Khan's to invasioner af Japani 1274 og 1281 lykkedes det ikke takket være miraklet af kamikaze, men de svækkede Kamakura-shogunatet markant. Offentlig utilfredshed med Kamakura-reglen gav Ashikaga-klanen sin chance for at vælte shogunen og gribe magten.
I 1336 etablerede Ashikaga Takauji sin egen shogunat i Kyoto. Ashikaga Shogunate er også undertiden kendt som Muromachi-shogunatet, fordi shoguns palads var i Muromachi-distriktet i Kyoto. Fra starten blev Ashikaga-reglen svækket af kontroverser. En uenighed med kejseren, Go-Daigo, om, hvem der faktisk ville have magten, førte til, at kejseren blev deponeret til fordel for kejseren Komyo. Go-Daigo flygtede sydpå og oprettede sin egen rivaliserende kejserlige domstol. Perioden mellem 1336 og 1392 er kendt som den nordlige og sydlige domstols æra, fordi Japan havde to kejsere på samme tid.
Med hensyn til internationale forbindelser sendte Ashikaga-shogunerne hyppige diplomatiske og handelsmissioner til Joseon Korea, og brugte også daimyo af Tsushima Island som mellemmand. Ashikaga-breve blev rettet til "kongen af Korea" fra "kongen af Japan", hvilket indikerede et lige forhold. Japan havde også et aktivt handelsforhold med Ming Kina, når den mongolske Yuan-dynasti blev styrtet i 1368. Kinas konfucianske ubehag for handel dikterede, at de forkæder handlen som "hyldest", der kommer fra Japan, i bytte for "gaver" fra den kinesiske kejser. Både Ashikaga Japan og Joseon Korea etablerede dette sideelverforhold til Ming Kina. Japan handlede også med Sydøstasien, sendte kobber, sværd og pelse i bytte for eksotiske træer og krydderier.
Ashikaga-dynastiet væltes
Hjemme var Ashikaga-shogunerne imidlertid svage. Klanen havde ikke et stort hjemmedomæne i sig selv, så den manglede rigdom og magt i Kamakura eller den senere Tokugawa shoguns. Den varige indflydelse fra Ashikaga-æraen er i Japans kunst og kultur.
I denne periode omfavnede samuraiklassen entusiastisk zen-buddhismen, der var importeret fra Kina allerede i det syvende århundrede. De militære eliter udviklede en hel æstetik baseret på Zen-ideer om skønhed, natur, enkelhed og anvendelighed. Kunst, herunder teceremonien, maleri, havedesign, arkitektur og interiørdesign, blomsterarrangement, poesi og Noh-teater, alt sammen udviklet langs Zen linjer.
I 1467 brød den årti lange Onin-krig ud. Det eskalerede snart ind i en landsdækkende borgerkrig, med forskellige daimyo, der kæmpede for privilegiet at udpege den næste arvtager til Ashikaga-shogunal-tronen. Japan brød ud i fraktionskampe; Kyotos kejserlige og shogunale hovedstad brændte. Onin-krigen markerede begyndelsen på Sengoku, en 100-årig periode med kontinuerlig borgerkrig og uro. Ashikaga blev nominelt ved magten indtil 1573, da krigsherre Oda Nobunaga kastede den sidste shogun, Ashikaga Yoshiaki. Dog sluttede Ashikaga-magten virkelig med starten af Onin-krigen.